Церковь известна с 1554 года.

Каменный храм построен в 1862-1877 годах на месте одноименного деревянного храма (1714 года) в селе Крылатском, у р. Москвы. Некоторое время был приписан к Успенскому собору в Кремле.

Четырехугольный в плане, с колонками (угловыми и в центре) на каждой стороне, арочными окнами.

Закрыт в 1936. Здание занято складом дров и тары, затем заброшено. Под предлогом ликвидации ориентиров для фашистских самолетов и артиллерии осенью 1941 разобраны колокольня (до первого яруса) и завершение храма. В связи со строительством гребного канала в 1970-е снесены село Крылатское и кладбище, построены новые микрорайоны.

Богослужения возобновлены в августе 1989. Восстановлена колокольня.

Святыня — особо чтимая Рудненская икона Божией Матери. Главный престол — Рождества Пресвятой Богородицы, приставной — Рудненской иконы Божией Матери. При храме — воскресная школа, библиотека, группа милосердия.
В овраге, около храма, примерно 300 лет назад начал бить родник («рудник»). Почитается как целебный. Здесь в нач. XIX в. обретена Рудненская икона Божией Матери и в память ее явления построена часовня (снесена в 1930-х).