Церковь Покрова Пресвятой Богородицы в Чиркино построена в 16 веке в родовом селе бояр Шереметевых. В конце 17 века храм перестроен на средства В. Б. Шереметева. В 18-19 веках пристроены боковые паперти с Петропавловским и Никольским приделами.

В советское время, не позже 1930-х годов, церковь закрыли. Боковые паперти разрушены, здание храма пришло в запустение.

В 1998 году церковь возвращена верующим.