Первое упоминание о деревянной церкви села Константиново относится к 1676 году. В документе от 1744 года указано, что в церкви проведены ремонтные работы, перестроены главы, заменена кровля над трапезной и алтарём.

В 1779 году деревянную церковь разобрали, на её месте построили новый каменный храм на средства князя А. М. Голицына. В 1834 году от пожара повреждена верхняя часть колокольни. Восстанавливал зодчий Н. И. Воронихин.

В 1922 году из храма изъяли все ценности. В 1924 году сняли серебряные кресты с колокольни. В 1937 году церковь закрыли. Здание храма использовалось под склад. Трапезная и церковная ограда разобраны. К храмовой части пристроили разные деревянные хозяйственные помещения. В 1952 году колокольня разрушена. На месте колокольни обустроен склад горюче-смазочных материалов. В 1974 году здание церкви передано музею Есенина. В 1975 и 1979 годах проведены ремонтные работы.

В 1990 году церковь возвращена верующим. В 2008 году освящен главный престол, в сентябре 2010 года освящен придел.