Кладбищенская деревянная церковь построена в 1877 - 1878 годах в память столетия переименования Императрицей Екатериною II Петровской слободы в город. Большую лепту в её строительство внёс петрозаводский купец Егор Константинович Софушкин.

Освящена епископом Петрозаводским и Олонецким Палладием 8 января 1878 года. В 1880 году церковь обшили досками. Два престола — во имя великомученицы Екатерины и святителя Николая Чудотворца. Иконостас храма, являющийся списком с икон Владимирского собора Киева, перенесен из разоренной каменной церкви посёлка Вехручей.

В 1930-е годы в церкви находилась кафедра епископа Петрозаводского и Олонецкого.

В 1941 году церковь была закрыта.

В 1945 году церковь вновь передана верующим.

В 2008—2010 годах проводились реставрационные работы.

В ночь на 13 мая 2012 года в храме произошёл пожар, значительно повредивший колокольню и здание. Иконы и другое имущество церкви было спасено. После проведённого восстановительного ремонта, Екатерининская церковь вновь приняла прихожан 6 декабря 2013 года.