В 1795—1800 годах, вместо старой деревянной церкви, с помощью благотворителей Г. И. Бибикова и семьи Приклонских построена новая каменная церковь. Исследователи полагают, что проект для церкви делал Родион Казаков, храм строили под наблюдением И. А. Селехова. Главный престол в честь Сошествия Святого Духа располагался в летнем храме. В теплой церкви, отделенной стеклянной перегородкой, престолы Архистратига Михаила и святителя Николая. Время от времени храм украшали и обновляли. Особую роль в благоукрашении храма сыграл блаженный Даниил Коломенский (1825-1884 годы). Блаженному охотно жертвовали милостыню. Целые горы медных монет юродивый отдавал в шкиньский храм. На пожертвованные деньги отремонтировали звонницу, отлили большой колокол, храм расписали заново. Блаженный Даниил похоронен у алтаря храма. Духовный наставник и друг блаженного, настоятель Свято-Духовской церкви священник Гавриил Воскресенский, бессменно возглавлял приход в течение 50 лет.

Богослужения прекратились в 1930-х годах. До 1960-х годов храм не трогали. Потом храм разорили, а здание использовали как склад. До 1991 года церковь была в запустении.

Храм возвращён верующим. В апреле 1996 года в Никольском пределе стали проводить регулярные богослужения. В 2003 году в день празднования 100-летнего юбилея прославления преподобного Серафима Саровского состоялся крестный ход по Коломенской земле с иконой преподобного. В эти же дни состоялась первая литургия в главном пределе сошествия Святаго Духа. 5 июня 2017 года, в день Святого Духа, митрополит Крутицкий и Коломенский Ювеналий совершил великое освящение Свято-Духовского храма.