Часовня построена в 1770 году (в 1770-х) на месте где была вынесена рака с мощами преподобного Сергия из Лавры во время пожара 1709 года. В 1781 году устроен иконостас. В веке иконостас заменён новым.

Примерно в первом десятилетии советской власти часовню закрыли. Разрушена глава. В 1970 году часовня отреставрирована.

В 1991 году Красногорская часовня вошла в состав Пятницкого подворья Троице-Сергиевой Лавры.