Первая церковь деревянная построена костромским князем Василием Ярославичем (1248-1276).

Церковь каменная с колокольней построена в 1645 году, расписана в 1650—1652 годах по мнению современных исследователей, дружиной костромских живописцев во главе с талантливыми костромскими художниками Василием Ильиным Запокровским (роспись галерей) и Гурием Никитиным (роспись Трехсвятительского придела в 1670 году). Храм не отапливался.

В 1740-х годах окна церкви были увеличены, проёмы галереи заложены, западное крыльцо соединено крытым переходом со Святыми воротами.

В 1801 году при перестройке соседней Знаменской зимней церкви колокольню разобрали. На месте разобранной построена новая колокольня, но примыкающая к Знаменской церкви.

В 1911—1912 годах церковь была частично реставрирована архитектором Дмитрием Милеевым.

В 1930-х годах церковь закрыли. В здании храма устроили зернохранилище, а в подклете военный склад.

В 1946 году церковь вернули верующим. По воспоминаниям современников, в храме не было полов, были выломаны иконы из иконостасов, выбиты окна. С 1964 года церковь служила кафедральным собором Костромской епархии. До 1991 года сохранялась одна из самых почитаемых костромских святынь — Феодоровская икона Божией Матери из разрушенного большевиками в 1934 году Успенского собора, ныне переданная в Богоявленский монастырь.

В 1993 году образован женский Знаменский монастырь при полуразрушенной Знаменской церкви. До восстановления Знаменского храма, Воскресенская церковь передана в ведение монастыря.