Богословская (ныне Трудовая) слобода, входящая в городскую черту Костромы с 1931 года, известна по письменным источникам с XVI века и часто именовалась Ипатьевской в связи с тем, что принадлежала Свято-Троицкому Ипатьевскому мужскому монастырю. В 1562 году здесь были построены две деревянные церкви - во имя апостола и евангелиста Иоанна Богослова и во имя святителя Николая Чудотворца - сгоревшие в 1681 году.

На месте уничтоженных пожаром храмов в 1681-1687 году попечением настоятелей Ипатьевского монастыря была возведена каменная церковь - пятиглавая, двухстолпная, трехабсидная, с высокой шатровой колокольней, украшенной изразцами. Обстоятельства постройки храма излагались в надписи, сделанной на иконостасе: "Лета 7189-го (1681 - Ред.) зачата бысть церковь Божия каменная во имя Святаго Иоанна Богослова при державе блаженныя памяти Великаго Государя Царя и Великаго Князя Феодора Алексеевича всея великия и малыя и белыя России Самодержца и повелением и по благословению Великаго Господина Святейшаго Иоакима Патриарха Московскаго и всея России, (…) радением и заводом бывшим Архимандритом Антонием и слугами и служенниками и слобожаны и мысовыми (то есть жителями Шунгенской волости на мысу между реками Волгой и Костромой - Ред.) и со всеми приходскими людьми. Та церковь Божия Иоанна Богослова совершися в нынешнем во 195 году (1687 - Ред.) (…) тщанием и радением Ипатиева монастыря Архимандрита Феодосия. Совершил и освятил Церковь Божию Иоанна Богослова в нынешнем 195 году декабря в 11 день".

В XVIII веке в храме были устроены два придела - правый во имя святителя Николая Чудотворца и левый в честь Феодоровской иконы Божией Матери. В 1765-1766 годах храм и находящееся рядом приходское кладбище с трех сторон обнесли каменной оградой с кованой решеткой; западный участок ограды был построен в 1811 году. В начале ХХ века инженером И.В. Брюхановым сооружена новая трапезная часть храма в псевдорусском стиле с двумя большими теплыми приделами из красного кирпича, также во имя святителя Николая и в честь Феодоровской иконы Пресвятой Богородицы.

Подлинным украшением Иоанно-Богословского храма является его настенная роспись, выполненная в мае-августе 1735 года артелью костромских иконописцев во главе с Федором Логиновым. Время создания росписей и имена исполнителей указаны в летописи на северной стене храма: "Града (Костромы) трудившиеся изографы стефановский поп Федор Логинов с детьми Матфеем да Иваном, Яков Васильев, Егор Абрамов с сыном Семеном, Алексей Григорьев с братом Федором, покровский дьякон Федор Григорьев с сыном Иваном, Иван Алексеев, Василий Иванов, Трофим Андреев, Леонтий Федоров, Осип Данилов, Федор Михайлов, Семен Степанов. 1735". В 1884-1885 годах стенопись была поновлена по старой графье. Следует отметить, что Федор Логинов в молодости трудился под руководством выдающегося изографа Гурия Никитина при росписи Троицкого собора Ипатьевского монастыря; в стенописи Иоанно-Богословского храма отчетливо прослеживается преемственность традиций костромской школы монументальной живописи. Из святынь, имевшихся в церкви, местно почиталась Феодоровская икона Божией Матери с частицами мощей, устроенная в 1757 году.

В начале ХХ века причт Иоанно-Богословского храма состоял из двух священников, диакона и двух псаломщиков. В приходе имелось пять часовен: четыре - в приходских селох, и одна - между Богословской слободой и деревней Святым (ныне Некрасовское), на месте битвы костромского войска под предводительством князя Василия Ярославича с татарами (около 1262 года).

Важной составляющей частью приходской жизни Иоанно-Богословской церкви являлись труды Александровского православного братства, учрежденного в 1879 году для ведения просветительской и благотворительной деятельности. Первоначально оно именовалось Иоанно-Богословским; идея создания братства принадлежала Иларию Ефимовичу Беляеву (1830-1903). Замысел И.Е. Беляева состоял в том, чтобы на собранные им средства (3000 рублей) открыть благотворительные учреждения в тех местах Костромского края, которые были связаны с пребыванием здесь Михаила Феодоровича Романова и с народной памятью о подвиге Ивана Сусанина. Вскоре общее собрание членов братства обратилось к цесаревичу Александру Александровичу с просьбой принять братство под свое покровительство, поэтому с июня 1880 года оно стало именоваться Александровским. К 1913 году братством были основаны 7 школ, 4 учебные ремесленные мастерские с общежитиями при них, 2 амбулаторные лечебницы, богадельня, учебная сельскохозяйственная ферма.

В 1811 году в Иоанно-Богословском храме был погребен епископ Костромской и Галичский Евгений (Романов), в 1905 году - викарий Костромской епархии епископ Кинешемский Вениамин (Платонов). На приходском кладбище нашли место последнего упокоения основатель Александровского братства И.Е. Беляев и выдающийся религиозный философ, профессор Московской Духовной академии протоиерей Феодор Голубинский (1798-1854).

Иоанно-Богословская церковь стала последним закрытым в ХХ веке храмом Костромы - богослужения в ней прекратились лишь в 1949 году. В конце пятидесятых годов по проекту архитектора Л.С. Васильева здесь начались реставрационные работы, в ходе которых были разобраны приделы 1901 года и восстановлена первоначальная трапезная.

В 1992 году Иоанно-Богословский храм возвращен Костромской епархии, в церкви возобновлены богослужения, которые в настоящее время совершаются духовенством Свято-Троицкого Ипатьевского мужского монастыря.