Спасо-Запрудненская церковь располагается на северной окраине Костромы, на правом берегу речки Запруденки, впадающей в реку Кострому немногим выше Ипатьевского монастыря.

История его создания непосредственно связана с чудесным явлением костромскому князю Василию Ярославичу Феодоровской иконы Божией Матери в XIII столетии. Именно здесь, среди дремучего леса, на следующий день после Успения Пресвятой Богородицы, 16 августа по старому стилю - когда Церковь воспоминает перенесение из Едессы в Константинополь Нерукотворенного Образа (Убруса) Господа Иисуса Христа - состоялось обретение великой святыни Костромского края. После перенесения иконы в соборный городской храм князь Василий "на месте том, идеже обретеся икона Богородицына, повеле церковь возградити во имя Господа Бога и Спаса нашего Иисуса Христа, Нерукотворенного образа Его, и монастырь устроити повеле". Новопостроенная мужская обитель стала первым костромским монастырем и именовалась Спасо-Запрудненской.

В XVII столетии Спасо-Запрудненский монастырь считался домовым патриаршим; с учреждением Священного Синода он стал принадлежать синодальной области. Однако богатством обитель не отличалась: в 1721 году здесь, кроме строителя Павла, проживали лишь четыре монаха. Указ Священного Синода от 9 ноября 1724 года определил "Спасский запрудный монастырь с угодьи и со всяким заводом прописав к Богоявленскому монастырю упразднить и обретающихся в нем монахов вывести и все, что прилично, перевесть в Богоявленский монастырь". Тем не менее, согласно документальным свидетельствам, обитель продолжала существовать - хотя и в определенной зависимости от Богоявленского монастыря.

До середины XVII века все постройки Спасо-Запрудненского монастыря были деревянными. В начале пятидесятых годов здесь воздвигли каменный храм - одноглавый, двухэтажный, одноабсидный в стиле "нарышкинского барокко", освященный в 1754 году. По традиционному преданию, престол храма устроен над сохранявшимся даже до XVIII века пнем от сосны, на которой Феодоровская икона Пресвятой Богородицы явилась князю Василию Ярославичу.

В 1760 году на Запрудню по распоряжению епископа Костромского и Галичского Дамаскина (Аскаронского) перевели Костромскую Духовную семинарию, в связи с чем был сделан ряд построек, воздвигавшихся под руководством бывшего игумена Иаково-Железноборовского монастыря Досифея. Комплекс семинарии включал в себя учебные и жилые строения, здесь же был устроен архиерейский дом с крестовой церковью. Под семинарские нужды использовались и здания обители: в нижнем этаже Спасской церкви разместились учебная аудитория и библиотека, а деревянная Введенская церковь монастыря (впоследствии разобранная из-за ветхости в 1809 году) стала семинарским храмом. К этому времени Спасская церковь имела три престола: в летнем храме, на втором этаже - в честь Нерукотворенного образа Спасителя, и два на первом этаже, для служения в зимнее время: правый - в честь Феодоровской иконы Божией Матери и во имя святителя Алексия, митрополита Московского, левый - во имя великомученика Феодора Стратилата. Колокольня располагалась отдельно от храма.

В 1764 году после секуляризации церковных земель Спасо-Запрудненский монастырь был упразднен; его строения перешли к семинарии, а Спасская церковь стала ружной - то есть получавшей средства на свои нужды и на содержание духовенства от кафедрального Успенского собора.

В 1806 году попечением купца Василия Ивановича Стригалева к церкви пристроили трапезную (с теплым приделом в честь Феодоровской иконы Божией Матери) и двухъярусную колокольню в стиле классицизма. В декабре 1813 года пожар уничтожил деревянный учебный корпус семинарии, после чего духовная школа была переведена в Богоявленский монастырь, а Спасо-Запрудненская церковь осталась так называемым бесприходным храмом (обращенным в приходской с 1861 года).

С конца XVIII века окружавшее церковь кладбище являлось местом упокоения известных семейств костромских купцов и промышленников - Дурыгиных, Зотовых, Карцевых, Кашиных, Михиных, Солодовниковых, Стригалевых, многие из которых на свои средства благоукрашали храм. В 1838 году в нижнем его этаже с южной стороны попечением Г.Д. Солодовникова устроен придел в честь Введения во храм Божией Матери; с северной стороны нижнего этажа придел во имя преподобного Димитрия Прилуцкого устроен на пожертвования почетного гражданина Д.Я. Дурыгина в 1855 году. В 1864 году верхний храм (на втором этаже) на средства фабрикантов Зотовых реконструирован в теплый двухпрестольный с правым приделом в честь Феодоровской иконы Божией Матери и во имя равноапостольного великого князя Владимира и мученицы Наталии и левым - во имя преподобномученика Андрея Критского и мученицы Татианы. С 1895 года обращен в теплый и храм в честь Нерукотворенного Образа Спасителя на втором этаже.

В церковной ограде сохранилась до нашего времени могила почитавшейся далеко за пределами Костромы блаженной Дарьюшки, скончавшейся в 1831 году. На протяжении тридцати лет она носила вериги и в жизни своей являла много случаев благодатной прозорливости. Блаженную принимали и беседовали с ней даже император Александр I и его супруга.

В начале ХХ века причт храма состоял из двух священников и двух псаломщиков. Попечением Александровского православного братства в приходе открылась женская рукодельная школа с четырехлетним курсом обучения. Ежегодно в день обретения Феодоровской иконы Божией Матери на Запрудню приходил общегородской крестный ход с чудотворным образом из Успенского кафедрального собора.

После революции 1917 года Спасо-Запрудненский храм продолжал действовать, однако многое в церковной жизни изменилось: крестные ходы были запрещены властями, а над самим храмом нависла угроза уничтожения. Дважды (16 декабря 1929 года и 28 апреля 1935 года) газета "Северная правда" сообщала о закрытии церкви на Запрудне; однако храм сохранился от поругания, хотя с его колокольни были сброшены колокола, а на кладбище - разбиты многие из надгробных памятников. Таким образом, Спасо-Запрудненская церковь вошла в число трех костромских храмов, не закрывавшихся в советское время. С 1990 года традиция совершения ежегодных крестных ходов на Запрудню в день обретения чудотворной Феодоровской иконы возобновлена.

В начале девяностых годов ХХ века настоятелем Спасо-Запрудненского храма являлся протоиерей Владимир Степанов (1937-1992) - выдающийся костромской священнослужитель, на протяжении тридцати лет своего пастырства претерпевший от властей немало гонений за проповедь Слова Божиего и душепопечительную деятельность. Протоиереем Владимиром и его матушкой Маргаритой Васильевной воспитаны пять сыновей, вслед за отцом избравшие путь служения Церкви, старший из которых - епископ Тихон - ныне управляет Архангельской епархией.

Главной чтимой святыней Спасо-Запрудненской церкви до сего времени является изображение Нерукотворенного Образа Спасителя, находящееся в местном ряду главного иконостаса верхнего храма. Сохранившиеся предания относят время его написания к XIII веку и говорят о том, что сделано это было по повелению князя Василия Ярославича (современные реставраторы считают, что икона написана не ранее XVI века); икона эта, несомненно, являлась храмовым образом прежней деревянной церкви на Запрудне. История Костромы сохранила множество случаев благодатной помощи Божией по молитвам перед этой святыней; в частности - во время холерных эпидемий 1831 и 1853 годов. Образ Спасителя принимал участие - вместе с Феодоровской и Тихвинской иконами Пресвятой Богородицы - в общегородских ("генеральных") крестных ходах, с почетом принимался на храмовых праздниках и во многих пригородных селах.

В настоящее время к Спасо-Запрудненскому храму приписана часовня на Святом озере (на границе городской черты Костромы, в месте, прежде именовавшемся Святым; здесь в начале шестидесятых годов XIII столетия костромичи под водительством князя Василия Ярославича и при чудесном содействии Феодоровской иконы Божией Матери обратили в бегство отряд иноземных захватчиков, шедших на Кострому для ее разорения).