Постр. в 1730—34 (стр-во было начато в 1714, но приостановлено в том же году в связи с запрещением Петром I каменного стр-ва в России) на месте обветшавшего деревянного храма (1685, на его месте в XVII в. был другой храм). В 1730—31 при недостр. храме coop. придел мученика Иоанна Воина (сев., левый), в 1734 — главный престол Рождества Иоанна Предтечи. С увеличением числа прихожан в 1806—28 храм подвергся коренной перестр. В 1806 постр. круглая колокольня, в 1828 на средства проф. Мудрова — новая трапезная (в 1894 расширена в сторону колокольни, охватив ее с трех сторон), в 1830 второй придел — Софии Премудрости Божией (юж., правый), в 1894 - зап. пристройка к трапезной (арх. П.А.Кудрин). Обновлялся в 1898 и во второй пол. 1940-х.

Храм и трапезная — однокупольные. Колокольня в классическом стиле. Иконостас главного престола состоит из 5 ярусов. Иконы праздничного чина — XVI11—XIX вв., другие — конца XIX — нач. XX в. В нижнем,
местном ряду сохранились иконы из храма 1685: «Рождество Иоанна Предтечи» (в правой части — храмовая, 1686, мастер Оружейной палаты Е.Иванов), «Введение Богоматери во храм», «Покров» и образы Спасителя и Богородицы — по сторонам Царских врат (XVII в.). Перед главным иконостасом особо почитаемая икона «Божия Матерь Акафистная» (конец XIX — нач. XX в., из Пантелеимонова м. на Афоне). Из храма 1685 иконы кон. XVI в.: свт. Николы Зарайского с 16 клеймами жития (на зап. стене), особо чтимая икона Иоанна Предтечи «Ангел пустыни» (кон. XVI — нач. XVII в.; перед левым клиросом). На стене прохода из трапезной в главный престол — икона Божией Матери «Шуйская» (нач. XVII в.). В трапезной у с.-з. столпа редкая по исполнению икона Божией Матери «Никейская» (конец XVII в., называлась в России «Бысть Чрево Твое Святая Трапеза», по начальным словам песнопения перед Никейским образом). В трапезной, за правым клиросом Иоанно-Воинского придела, образ Иоанна Предтечи (1731, иконописец Т.Кириллов). Предполагается, что до 1734 написаны иконы Божией Матери «Всех скорбящих Радость» (юж. стена главного престола), «Бо-голюбская» (юж. стена прохода из трапезной).

В Софийском приделе в местном ряду несколько икон классического стиля (1830), образ Алексия, человека Божия с редко встречающимся житийным циклом из 6 клейм (конец XIX в.), в Иоанно-Воинском приделе икона Божией Матери «Неопалимая Купина» (вторая пол. XIX в.).

Росписи храма (вторая пол. XIX в.; обновлялись): центральный неф — земная жизнь Господа Иисуса Христа, потолок Иоанно-Воинского придела — Страсти Спасителя, Софийского — житие Пресвятой Богородицы. На своде прохода из трапезной и в откосах окон главного престола во второй пол. 1940-х помещены декоративные мозаичные стеклянные вставки.
После 1917 не закрывался. В 1922 властями изъяты церковная утварь и украшения (св. 8 пудов серебра и 24 бриллианта). Сняты колокола (небольшие перенесли внутрь храма).
При храме — детская церковно-приходская школа и курсы катехизации для взрослых.