Построен в 1547 в с. Дьякове, на берегу реки Москвы, около села Коломенское по указу Ивана Грозного в память о его венчании на царство и как моленный храм о даровании наследника (об этом свидетельствуют названия приделов — в угловых башнях; царевич Иван родился в 1554). Приписывается зодчим Барме и Постнику (в некоторых архитектурных деталях предвосхищает собор Василия Блаженного). Позднее на месте одной из двух глав верхнего придела построена звонница.

Храм состоит из центрального восьмигранного столпа (высота 34,5 м) и примыкающих к нему 4-х восьмигранных башен-приделов (высота — 17 м) на едином фундаменте, имеющих отдельные входы и алтари и соединенных общей крытой обходной галереей. Галерея зап. фасада (между двумя столпами) — двухъярусная, на ней многопролетная звонница псковского типа. Барабан главы центрального столпа — с большими полуцилиндрами. Украшен треугольными кокошниками. И барабан, и кокошники также восходят к традициям псковского зодчества.

В 1924 закрыт. Находился в запустении. Роспись и внутреннее убранство погибли.

Включен в состав комплекса музея «Коломенское». В 1960-е реставрировался (работы закончились в 1964), удалены переделки XIX в., восстановлен первоначальный облик (главы — более поздние). В 1962 на купольном своде центрального столпа расчищены фрагменты первоначальной росписи красного цвета (круг со спиралями из кирпичиков). В 1970-е уничтожен иконостас. В 1979, в период предолимпийской «лихорадки» (Московские Олимпийские игры 1980), срыто церковное кладбище. Уничтожено множество древних надгробий (XVII—XIX вв.) из известняка. Позже (через обращение в суд) удалось заставить разрушителей собрать часть надгробных камней (они были выстроены рядком к зап. от храма), но большая доля надгробий утеряна безвозвратно.

Богослужения возобновлены в 1992. Главный престол — Усекновения главы Иоанна Предтечи, приделы в угловых башнях — Зачатия святой праведной Анны, Зачатия Иоанна Предтечи, Московских святителей (Петра, Алексия и Ионы митрополита), Двунадесяти апостолов, на втором этаже с.-з. угловой башни — святых равноапостольных Константина и Елены.

Действует воскресная детская школа.