Построен в конце XVII — начале XVIII в. на месте деревянного храма, существовавшего с середины XVI в. на загородном подворье Кирилло-Белозерского монастыря. Первые письменные упоминания в 1631, 1634, 1657. В начале XVII в. пострадал во время польско-литовской интервенции. Долгое время не восстанавливался. В 1681 главным был престол Спаса Нерукотворного Образа. В 1710 письм. упом. о приделе святителя Николая Чудотворца, в 1722 о храме как каменном. Во время Отечественной войны 1812 в храме несколько дней находилась вывезенная из осажденного Смоленска чудотворная Смоленская икона Божией Матери. Разграблен и сожжен наполеоновскими войсками. В 1815—16 на средства прихожан восстановлен и освещён придел святителей Афанасия и Кирилла, а в 1817 — главный, северный, престол Спаса Нерукотворного Образа (в 1856 переименован в Воскресенский) и южный придел—святителя Николая Чудотворца. В 1837—56 отстроен практически заново, в стиле поздний ампир. От здания XVII в. сохранились фрагменты фундаментов и нижней части стен. Выстроена новая колокольня и трапезная, перестр. приделы, над старым четырех-угольным зданием храма возведен новый световой купол. В 1899 алтари приделов выдвинуты в одну линию с главным престолом.

Храм — каменный, пятиглавый, квадратный в плане, вытянутый с севера на юг, со сводами и лепным декором, завершен куполом на широком барабане, с трапезной и четырехгранной колокольней, входящей в приделы.

В 1932 закрыт. Разрушены второй и третий ярусы колокольни. Вначале храм предполагалось снести, затем в нем размещались склады, мелкие предприятия, электромеханический завод. В 1970-х проводилась частичная реставрация и реконструкция под концертный зал. Восстановлена колокольня. 7.IV. 1992 возвращен РПЦ. Главный, северный, престол — Воскресения Словущего, приделы — святителей Афанасия и Кирилла (сев.) и святителя Николая Чудотворца (юж.)