Построена в 1644—46 по «чертежу» нижегородского зодчего Антипы Константинова (строителя кремлевского Теремного дворца) на правом берегу реки Сетунь в селе Голенищеве (после постр. храма Троице-Голенищево — летняя резиденция Московских Патриархов). На этом месте был деревянный храм (первое упом. — 1406). Предположительно, что боковые приделы построены позже, зодчим Ларионом Ушаковым. В 1812 пострадал от пожара, обращен наполеоновскими войсками в конюшню. Во второй половине XIX века с запада пристроена шатровая колокольня (старая разобрана) и с севера — трапезная.

Обновлялся в 1898—1902. Кубический в плане, увенчан высоким шатром на восьмерике, переход от него к шатру осуществлен с помощью навесных декоративных бойниц на верхней части стен. К средней алтарной части по сторонам с юга и севера примыкают 2 увенчанных шатрами придела. Помимо традиционных кокошников, в декоре боковых шатров применены фронтоны. Здание храма с трех сторон окружено галереей-папертью.

Закрыт в 1937. Два антиминса перенесены в храм Живоначальной Троицы на Воробьевых горах, где освящен приставной придел - святителя Ионы, митрополита Московского. Иконостас был взят для съемок фильма «Иван Грозный» и пропал. Разграблен. Использовался под склад.

Богослужения возобновлены в 1991.

Святыни: иконы святителя Тихона, Патриарха Всероссийского, преподобных Сергия Радонежского, Серафима Саровского, Амвросия Оптинского (с частицами мощей), частицы мощей великомученика Пантелеймона, преподобных Агапита Печерского, Даниила Московского, святителей Филарета Московского, камень и колечко с руки великомученицы Екатерины.

На родниках у храма, у Креста на Поклонной горе, на Трехсвятской горке и у источника (Ионинский святой ключ) служатся молебны.

При храме — воскресная школа, библиотека. Приход храма сотрудничает с благотво рительным обществом «Надежда» (духовное окормление домов престарелых и тюрем).

Главный престол — Живоначальной Троицы, приделы — святителя Ионы, митрополита Московского (юж.), мученика Агапия, святителя Тихона, Патриарха Всероссийского и Всех священномучеников, мучеников и исповедников Российских (сев.).

Приписана часовня святителя Киприана.

Село Троицкое-Голенищево было любимым местопребыванием святителя митрополита Киприана Серба (почил в 1406). Здесь он переводил церковные книги с греческого на славянский, написал житие своего предшественника — святителя Петра, митрополита Московского. Считается, что он имел отношение к составлению «Степенной книги» и русской летописи. Почил вТроицком-Голенищеве.