Постр. в 1690—97 купцом Л.К.Добрыниным на месте деревянного храма (первое письм. упом. — 1625) в находившейся здесь слободе, где жили русские и татарские толмачи (переводчики). В 1697 главный престол сет. Николая Чудотворца перенесен в юж., правый придел однобокой трапезной, а главный назван - Сошествия Святого Духа. В 1770 на средства вдовы купца Е.Л.Демидова устр. сев., левый придел - Покрова Пресвятой Богородицы (сев.). Перестр. в 1834-58 (арх. Ф.М.Ше-стаков, в 1834 - трапезная с двумя приделами и колокольня, в 1836 - ограда, в 1856-57 -переложен главный алтарь и растесаны окна). Обновлялся в 1887. В кон. XIX в. здесь был диаконом Феодор Соловьев, впоследствии старец Зосимовой пустыни иеросхимонах Алексий (в 2000 причислен к лику святых).
В 1922 власти изъяли св. 9 пудов золотых и серебряных церковных украшений и утвари. В 1929 закрыт. Последний настоятель -новомученик протоиерей Илия Четверухин, неоднократно арестовывался, в 1930 сослан в Пермские лагеря, где погиб во время пожара в 1932. В Третьяковскую галерею в 1936 переданы иконы: Спас Вседержитель (1692) и Сошествие Святого Духа (1697). Иконостас уничтожен. Ок. 1930 разрушены все 5 глав и 3 из 4-х ярусов колокольни. До 1993 в храме находились запасники Третьяковской галереи.
Богослужения - с 1993. Реставрация завершена в 1997 за счет Третьяковской галереи и прихожан.
Четырехугольный с пятью глухими главами (восстановлены при реставрации). Наличники окон (XIX в.) с разорванными фронтонами, украшенными кокошниками с раковинами.
Восстановлены колокольня (коринфский ордер с вытянутыми капителями), внутри храма — центральный и придельный иконостасы, росписи, пристенные киоты.
В храме — ок. 150 икон XVI—XX вв.
Святыни — попавшие в Третьяковскую галерею после закрытия кремлевских соборов — чудотворная Владимирская икона Божией Матери и Свято-Троице-Сергиевой Лавры — икона Святой Троицы (работа преп. Андрея Рублева) — переносятся на время богослужения из Третьяковской галереи.
При храме — воскресная школа.
Ежедневно (кроме понедельника) с 12 до 16 часов храм открыт как часть экспозиции Третьяковской галереи.
