Сооружение Благовещенской церкви связано с трагическими событиями Смутного времени. В марте 1608 г. в сражении с польско-литовскими интервентами в окрестностях Зарайска погибли триста ратников из Арзамаса и Рязани. Их похоронили в одной братской могиле, рядом с которой в 1614 г. и была построена деревянная церковь в честь Благовещения Пресвятой Богородицы.

Существующая ныне каменная Благовещенская церковь с приделами во имя Архангела Михаила и преподобного Сергия Радонежского начала строиться в 1777 г., а достроена была в начале XIX в. Каменная трехъярусная колокольня установлена в 1825 г., трапезная перестроена в 1863 г.

Благовещенская церковь — единственная в городе, в которой после революции не прекращались богослужения. Сюда были переданы многие иконы из закрытых и уничтоженных храмов района. Почитаемая храмовая реликвия — памятник-хоругвь с иконой Благовещения Пресвятой Богородицы, преподнесенный жителями Арзамаса в честь 300-летия Зарайской битвы.