Заветным желанием преподобного Дионисия Радонежского было возведение храма во имя пророка Божия Илии возле стен Свято-Троицкой Сергиевой Лавры. Это желание осуществилось лишь после снятия осады Лавры в 1610 году, когда были построены Стрелецкая и Пушкарская слободы, где поселились воинские гарнизоны. Именно для них, снисходя к просьбе народа и в благодарность Казанской иконе Божией Матери, перед которой три дня и три ночи возносили свои молитвы воины второго ополчения Минина и Пожарского, в 1645 году и была построена церковь с приделом Илии пророка.

В 1727 году предельная Ильинская церковь была разобрана и срублена заново рядом с Казанским храмом и освящена архимандритом Лавры Варлаамом.

Пожар 1746 года уничтожил не только часть Лавры и слободы, но и обе церкви. Через год трудами прихожан была поставлена церковь пророка Илии, а в 1760-х годах на ее месте началось строительство каменной церкви, в которой и до сегодняшнего дня ежедневно совершаются богослужения. Церковь освящена в 1773 году наместником Лавры иеромонахом Павлом (Зерновых). По благословению святителя Филарета Московского храм был расписан знаменитыми мастерами артели Ивана Малышева, который с 1840 по 1880 годов являлся старостой храма. Пятиярусный иконостас, иконостасы приделов в честь Иверской иконы Богородицы и святителя Димитрия Ростовского, стены и своды храма были расписаны его искусной рукой.

В советское время храм Илии пророка являлся оплотом Православия на земле преподобного Сергия Радонежского, так как он единственный в городе не был закрыт и не подвергся разорению. В этом храме возносили свои молитвы оставшиеся в живых монахи Лавры. В нем с 1938 по 1940 год служил священномученик Николай Беневоленский (ныне канонизированный). Для храма Ильи Пророка написана новая икона священноисповедника Николая Беневоленского. В Рождественские праздничные дни 1940 года был арестован, приговорен и сослан в лагерь Карагандинской области, где и скончался. В день Вознесения Господня икона освящена и выставлена для поклонения прихожан. Также служили в Ильинском храме знаменитый проповедник и духовник протоиерей Всеволод Шпиллер (1902-1984г.г.), протоиерей Тихон Пелих (1895-1983г.г.) духовник Московской семинарии и академии, архимандрит Гурий, первый наместник Лавры.

Известно и то, что когда в 1946 году на страстной седмице в Успенском соборе Лавры возобновилось богослужение, Ильинский храм пожертвовал обители не только богослужебные книги, облачение, подсвечники, аналои, но в Лавру перешел один из хоров Ильинской церкви.