Двухэтажная церковь построена в 1760-64 г. на острове посередине городского пруда и является самым древним каменным строением в Кыштыме. Верхний (неотапливаемый) этаж именовался в честь Сошествия Святого Духа, а нижний (отапливаемый) этаж назывался именем Святого Пророка и Предтечи Крестителя Господня Иоанна. Во время Крестьянской войны под предводительством Емельяна Пугачева церковь была осквернена. Случилось это в 1774 г., когда повстанцы разрушили деревянные стены, окружавшие Верхне-Кыштымский завод, и заняли остров. Они раскинули свой лагерь вокруг церкви, разграбили ее, вводили в нее коней, жгли внутри костры. Сохранилось предание, что во время захвата церкви церковный староста Ефим Норкин взобрался на колокольню и ударил в набат. За это его сбросили с колокольни. После изгнания пугачевцев и приведения церкви в порядок, состоялось второе ее освящение. К этому времени растащенное имущество церкви было обнаружено в Каслях, Нязепетровске, в ряде окрестных деревень и свезено на прежнее место. Церковь закрыта большевиками в 1936 г. При советской власти ее имущество было разграблено или уничтожено. Колокола при стечении народа сброшены, здание использовалось под хозяйственные нужды: склады, городской музей, типографию.

С 1958 г. здесь размещался кинопрокат. В 2000 г. храм передан местной православной религиозной организации. Ремонтируется.