Построена в 1786-1790 гг. по проекту А.А.Иванова.

Одно из самых больших и старейших кладбищ в городе возникло в конце 1730-х годов. Оно включало в себя также лютеранское и армянское кладбища, расположенные на другом берегу речки Смоленки. На Васильевском острове находились крупнейшие научные и учебные учреждения Петербурга, а потому Смоленское кладбище стало пантеоном русской науки и культуры: здесь похоронены многие выдающиеся ученые, художники, зодчие, мореплаватели, инженеры.

Первая деревянная церковь освящена на кладбище 30.IХ.1760 после двух лет постройки. Затем к ней был пристроен освященный 6.ХI.1772 теплый Михайловский придел.

Когда настоятелем стал энергичный прот. Георгий Петров, он собрал средства на каменный храм, заложенный 19.VII.1786 по проекту проф. А. А. Иванова. Первым 26.IХ.1790 был освящен придел ап. Иоанна Богослова, где установили иконостас из упраздненной Богословской церкви на Вы-боргской стороне. Черед главного придела настал через пять дней. Иконостас для него вырезали охтинские мастера во главе с Яковом Дунаевым, образа написали акад. И. А. Акимов и Г. И. Козлов.

В 1807-1809 Л. Руска выстроил кладбищенские ворота, часовню и богадельню, а А. Д. Захаров пристроил к церкви северный придел. Новую роспись сделал С. А. Безсонов в 1813-1815, когда храм стал теплым; ее в 1858 переписал В. Васильев.

С юга на средства старосты И. Антонова в 1831 была начата пристройка Ильинского придела, освященного 24.VI.1833. Тогда же надстроена колокольня и сделана новая паперть. В другой пристройке, возведенной по проекту акад. К. Н. Вербицкого, был 1.X.1892 освящен придел Иоанна Предтечи, который украшал иконостас в византийском стиле кисти М. М. Васильева.

Несмотря на почтенный возраст, святынь в приходском храме было мало. Упомянем небольшой аналогий с мощами, местный образ Смоленской Божией Матери кисти И. А. Акимова и свт. Николая, которым свт. Иннокентий Иркутский благословил купца Филатова.

В 1825-1832 в храме служил прот. Иоанн Симеонович Кочетов, доктор богословия и профессор Духовной академии. Последним перед революцией настоятелем с 1888 года был прот. Николай Васильевич Триодин.

В престольный праздник из храма по кладбищу шел крестный ход и служилась вселенская панихида.

Храм стоял закрытым с 1940 по 1946; в 1950 в нем был освящен северный придел в честь чтимой иконы Божией Матери Умиление, происходящей из одноименной церкви.