Село Царицыно стало одним из первых русских поселений в Казанском крае. Храм и приход здесь существовали уже в начале 1560-х годов. Нынешняя двухпрестольная церковь построена в 1825-1829 годах на средства прихожан — удельных крестьян села Царицына и деревни Аки в характерном для этого периода стиле ампир.

В конце 1940-х годах Царицыно оказалось в черте Казани и скромная сельская церковь, открывшаяся вновь в годы Великой Отечественной войны, стала многочисленным городским приходом. В 60-е годы – время «хрущевской оттепели» Царицынский храм в виду его отдаленности от центра города было решено преобразовать в Кафедральный собор Казанской Епархии, Никольский же собор предполагалось снести, но Божией милостью замыслам этим не суждено было исполниться.