Построена на месте обветшавшей деревянной Богоявленской церкви в 1858 г. в память героической обороны Севастополя. Часовня возводилась как точная копия Иверской часовни у Воскресенских ворот в г. Москва. В ней хранился привезённый из столицы и прославившийся чудесами список Иверской иконы Божией Матери.

Построенная в центре города, Иверская часовня именовалась томичами "духовными вратами Томска".

В 1933 г. Иверская часовня была разрушена, а находившаяся в ней икона бесследно исчезла. Долгие десятилетия православные томичи жили надеждой на возрождение этой святыни. По многочисленным просьбам жителей Томска часовня была восстановлена в 2002 году и 26 мая 2002 года освящена Святейшим Патриархом Московским и всея Руси Алексием II.

В 2002 году по ходатайству епископа Томского и Асиновского Ростислава на Святой горе Афон (Греция), где хранится древняя чудотворная Иверская икона Божией Матери, афонский монах иеродиакон Евлогий сделал список с этой святыни. Новонаписанная икона была освящена, приложена к чудотворному образу и отправлена из Греции в Россию. 30 июня святая икона была с торжеством встречена в Томске и поставлена в восстановленной часовне.

На нижнем поле иконы имеется надпись на греческом языке: "При патриаршестве Святейшего Патриарха Московского и всея Руси Алексия II, благочестивым попечением преосвященнейшего епископа Томского и Асиновского Ростислава, во освящение верующих людей всей Сибири недостойной рукой Евсевия иеродиакона Святогорца. На Святой Горе в месяце июне 2002 г.".