Приход этой церкви образовался в XVII столетии и составлял особую, казенную, слободу в городе. Прихожане были на положении крепостных людей при оружейном заводе.

Первоначальный храм был деревянный во имя Великомученика Георгия, он построен в XVII в. «на Хопре» (река, на берегу которой находился толкучий рынок). В 1698 г. вместо деревянной церкви построили каменную с приделом во имя Апостола Иоанна Богослова.

В 1757 г. церковь разобрали и построили новую во имя Сошествия Святого Духа с приделами Апостола Иоанна Богослова (слева) и Великомученика Георгия Победоносца (справа). По богатству украшений и количеству серебра эта церковь занимала первое место между зарецкими церквами г. Тулы.

В приходе с 1864 г. открыто церковно-приходское училище.

Здание занято под склад.