Церковь Успения Пресвятой Богородицы построена в 1158-1160 годах. Собор освящен в 1161 году. В конце 13 века в юго-западном углу построили придел целителя Пантелеймона. В 1862 году в колокольне устроен придел в честь чуда Архистратига Михаила в Хонех.

Весной 1923 года община вынуждено оставила свой храм. В 1927 году храм полностью закрыли. В здании храма размещён музей. В 1936 году колокольню приспособили под парашютную вышку.

В 1944 году при соборе возникла церковная община во главе с настоятелем собора священником Сергеем Фестинатовым, вернувшимся из заключения. 7 апреля 1944 года, на праздник Благовещения, собор освящен.