Монастырь основан в 1397 году архимандритом Московского Симонова монастыря преподобным Кириллом, уклонившимся от настоятельства в нем и искавшим строгой подвижнической жизни вместе со своим сподвижником иноком того же Симонова монастыря Ферапонтом.

В годы расцвета был богатейший город-крепость, владевший крупными земельными наделами, соляными и рыбными промыслами; в его стенах находилась одна из наиболее значительных на Руси библиотек, складывались свои распевы духовных песнопений, работали талантливые иконописцы, резчики и другие мастера. Монастырь имел свое подворье в Московском кремле и в ряде других русских городов. Он не раз помогал государству денежными средствами и имуществом.

С историей монастыря связаны имена Василия Темного и Иоанна Грозного, многих именитых бояр и князей. Был он известен и как место ссылки опальных представителей русской знати. Здесь провел в заточении последние пять лет своей жизни Патриарх Никон.

В 1612 году монастырь выдержал осаду поляков и литовцев.

В 1924 году монастырь закрыт. На территории создан историко-архитектурный музей-заповедник.

29 декабря 1998 года Церкви передана часть монастырского комплекса под названием Малый Горний Иоанновский монастырь, два храма в честь преподобного Сергия Радонежского (службы только летом) и в честь преподобного Кирилла Белозерского (службы круглый год).

----------------------------------

Собор Успения Пресвятой Богородицы построен в 1496 году. Каменный Богородицкий собор первая каменная церковь монастыря и одно из первых каменных зданий русского Севера.

Церковь Владимира равноапостольного построена в 1554 году. Владимирская церковь усыпальница князей Воротынских.

Церковь Евфимия Великого построена в 1653 году. Шатровый храм при больничных палатах.

Церковь Введения Пресвятой Богородицы во Храм построена в 1519 году. Храм с трапезной палатой.

Церковь Епифания, епископа Кипрского построена в 1645 году. Церковь над могилой князя Ф.Телятевского.

Церковь Гавриила Архангела построена в 1531-1534 годах. Храм с колокольней, приделы Константина и Елены. Несколько раз церковь перестраивалась.

Церковь Кирилла Белозерского построена в 1780-е годы. В церкви под спудом находятся мощи Кирилла Белозерского.

Церковь Усекновения Главы Иоанна Предтечи построена в 1531-1534 годах.

Надвратная церковь Иоанна Лествичника и Феодора Стратилата построена в 1569-1572 годах. После постройки Нового города, церковь стала находиться внутри монастыря.

Церковь Преображения Господня построена в 1595 году. Приделы Никольский и Ирининский. Храм над Водяными воротами монастыря, выходящими к Сиверскому озеру.

Церковь Сергия Радонежского построена в 1560 году. Церковь с трапезной.

Деревянная церковь Положения Ризы Господней построена в 1484 году в селе Бородава. Церковь перевезена в монастырь в 1985 году, иконостас в музей Андрея Рублева.