Церковь Успения Пресвятой Богородицы в Белозерске заложена в 1553 году. Строилась ростовскими мастерами в 1553-1570-е годы. Первоначально имела позакомарное покрытие и часозвонню (башня с часами) над северо-западным углом. При ремонтных работах 18-19 веков устроена кровля на четыре ската, пристроен притвор. В дьяконнике Входоиерусалимский придел, на хорах придел Алексия Митрополита.

В 1930-х годах церковь закрыли. Здание храма использовалось под музей.

В середине 1940-х годов храм возвращён верующим.