Деревня Крохинская впервые упоминается в 1426 году в писцовой книге Кирилло-Белозерского монастыря. Она располагалась на месте бывшего города Белоозеро, период 10века и 1352 года, и повторяла его топографию.

При открытии Мариинского водного пути село Крохинка, принадлежавшее Ферапонтовому монастырю, и Великоселье, принадлежавшее Кирилло-Белозерскому монастырю, получили общее название «Крохинская пристань». На пристани производилась перегрузка товаров с речных судов, ходивших по Шексне, на озёрные, выходившие в Белое озеро.

4 ноября 1777 года указом Екатерины II Крохинская пристань переименована в посад. Жители Крохина были освобождены от крестьянских повинностей и получили городские права. 23 мая 1792 года была учреждена ратуша, и Крохинский посад стал фактически безуездным городом.

К концу XVIII века в Крохинском посаде было 4 церкви, 3 из них были деревянные, а одна каменная Рождественская, построенная в 1788 году.

Кирпичная побелённая двухэтажная церковь выдержана в стиле позднего регионального барокко. Композиция «кораблём» составлена из одноглавого храма типа «восьмерик на четверике», четырёхярусной колокольни и соединяющей их трапезной. Церковь являлась архитектурной доминантой всего окружающего ландшафта.

Церковь имела двухэтажный гранёный алтарь с едиными плоскостями граней для тёплого храма, расположенного на первом этаже, и холодного на втором, апсида завершалась фигурной кровлей с небольшим гранёным куполом. Церковь была окружена невысоким заборчиком с трёхчастными воротами.

1846 году был построен Белозерский канал в обход озера, начинавшийся на 9 вёрст (9,5 км) ниже Крохино. Крохинская пристань была закрыта и посад быстро потерял своё значение для торговли, а с ним и достаток.

В 1865 году посад состоял из 3 частей — Крохино (4 квартала), Великоселья (2 квартала) и Каргулино (3 квартала).

В 1961 году было заполнено Шекснинское водохранилище, ставшее частью Волго-Балтийского водного пути. После строительства 8-го шлюза в посёлке Шексна уровень воды в реке Шексне поднялся на 5 метров и Крохино оказалось в зоне затопления. Старый шлюз был опущен на дно, дома и жители перемещены в другие населённые пункты. Над водой осталась только каменная церковь Рождества Христова, находившаяся на возвышении.

Воды Шексны подошли к самым стенам церкви. Только рядом с колокольней остался небольшой островок земли. Рядом с церковью был расчищен и углублён фарватер, позволивший движение крупногобаритных судов.

Под воздействием воды, волн от проходящих судов, ледостава и ледохода стены церкви стали постепенно разрушаться. К 1980-м годам была разрушена кровля колокольни и трапезной, начали рушиться стены четверика, к 2000-му году обрушилась часть западной стены трапезной, от восточной части храма осталась только западная стена, примыкающая к трапезной, и отдельно стоящий юго-восточный угол. В таком виде церковь простояла довольно долго.

В 2009 году был организован проект по спасению церкви. Было получено несколько экспертных заключений, проведено обследование состояния церкви.

Летом 2010 года окончательно обвалился юго-восточный угол, просела и начала рушиться колокольня.