Время постройки деревянной Успенской церкви не сохранилось. В 1160 году церковь сгорела.

По повелению Великого князя Владимирского Андрея Боголюбского в 1161 году начата постройка белокаменного храма. В 1204 году храм разрушен пожаром.

Вновь храм строился 17 лет. От пожара 1408 году, обрушились своды. Храм восстановлен из белого камня.

Точного времени постройки последнего собора не сохранилось. Время постройки относят к 1508-1512 годам, к 1587 году. В декоративном оформлении кирпичного храма использованы резные белокаменные элементы предыдущих построек.

Предпринятое в конце XVII века митрополитом Ионой Сысоевичем поблизости с собором строительство ростовского Архиерейского двора, затронуло некоторыми переделками и собор. Главы собора приняли новую форму, с южной стороны пристроено крыльцо-паперть служившее для торжественного входа в храм митрополита, следующего из своей резиденции.

В 1659 году роспись собора начата артелью мастеров С. Дмитриева и Иосифа Владимирова. В 1669 году к ним подключились костромские мастера Гурий Никитин и Сила Савин. После пожара в 1671 году. В 1682-1687 годах к юго-востоку от Успенского собора построена звонница, увенчанная четырьмя главами и имевшая 15 колоколов. Поновление фресок в 1779 году и новая роспись в 1843 году уничтожили старые работы.

В советские годы храм закрыли. 23 августа 1953 года сильный ветер повредил собор. При реставрации собора убраны наслоения, невыразительная четырёхскатная кровля заменена позакомарным покрытием, близким к оригинальному. Сохранена луковичная форма глав времён митрополита Ионы. Произведены раскопки, обнаружена белокаменная кладка 12 века в нижних ярусах. При реставрации обнаружены фрески XVII века, за иконостасом XVI века. В нижней части стен, которая сохранилась от белокаменного храма, профессором Н. Н. Ворониным обнаружены фрагменты росписи XII века. Сохранился иконостас выполненный в 1730-1740-х годах.

В 1991 году собор и звонница переданы церкви.