"Церковь, что на владычьих гробах" построена на средства церковного старосты купца П. С. Могилевцева в 1904 году на месте захоронения брянских епископов Нектария и Нафанаила вместо ранее находившийся здесь деревянного храма. Архитектор Н. А. Лебедев.

В 1929 году церковь была закрыта, её верхняя часть разрушена. Внутри храма были устроены перекрытия с различными кабинетами, пробиты новые окна для первого этажа и допущены другие нарушения ее архитектурного облика. Долгое время в храме располагался морг, затем «Дом занимательной науки и техники». К празднованию тысячелетия города (1985 год) были восстановлены церковные купола.

В декабре 1992 года храм передан Русской православной церкви и начал действовать 7 января 1993 года. К празднику Преображения Господня в 1994 году внутренняя часть храма была отреставрирована, после чего церковь была освящена архиепископом Брянским и Севским Мелхиседеком.