Основана в 1858 году наместником Троице-Сергиевой лавры архимадритом Антонием (Медведевым) как отшельнический скит лавры во имя Святого Духа - Утешителя (Параклита) недалеко от древнего Свято-Николького монастыря упразднёного в 1562 году. Пустынь и её главный храм посвящены Святому Духу Параклиту. Каменная ограда и надвратная колокольня построены в конце 1890-х годов, деревянные и каменные корпуса келий во 2-й половине 19 века.

После закрытия Троице-Сергиевой лавры в 1919 году пустынь Святого Параклита некоторое время действовала как самостоятельный монастырь, официально значилась как трудовая артель. В 1927 году в пустыни принял постриг будущий Патриарх Московский и Всея Руси Пимен (Извеков). В 1927 году пустынь упразднена.

В 1992 году пустынь возвращена церкви. Действует как скит и приходской храм Троице-Сергиевой лавры.

Церковь Святого Духа Утешителя (Параклита) в пустыни Параклита построена в 1860-1861 годах на средства купца И. К. Королева. Церковь каменная двухэтажная одноглавая, в подклете придельный престол Третьего Обретения главы Иоанна Предтечи.

В конце 1920-х годов церковь закрыта. До середины 1960-х годов годов в здании храма святого Параклита размещалась сельская школа и клуб.

Церковь возвращена верующим в 1992, отреставрирована. Главный престол освящен 19 декабря 2017 года. Придельный престол нижнего храма освящен 29 ноября 2016 года.

Крестильная часовня в пустыни Параклита построена в 2013 году.