Монастырь основан в конце XIV - начале XV веков. Согласно преданию основатель монастыря покаявшийся разбойник Опта, в монашестве Макарий. Монастырь общий, мужским и женским, позже мужской. В 1724 году приписан к Белевскому Преображенскому монастырю, в 1726 году вновь самостоятельный. Со 2-й четверти XIX века до закрытия крупнейший в России центр старчества, посещался многочисленными паломниками, многими выдающимися деятелями культуры и искусства.

В 1918 году монастырь закрыли. Большая часть братии репрессирована. К 1924 году закрыты все храмы. Территория и здания в разное время использовались под краеведческий музей, детдом, санаторий, лесопильную артель, лагерь НКВД, лазарет, воинские части, ПТУ, жильё. После ликвидации музея в 1928 году началось постепенное разрушение и разграбление обители. Четырёхъярусная каменная колокольня 1802-1804 годов, обстроенная братскими кельями, разрушена до нижнего яруса, восстановлена без строгого соблюдения прежних форм. Ограда середины XIX века с семью башнями разрушена частично, восстановлена. В 1974 году территория взята под государственную охрану, началась медленная реставрация зданий.

В 1987 году монастырь передан РПЦ, в 1988 году возобновлен.

Собор Введения Пресвятой Богородицы во Храм построен в 1750-1767 году на месте старого каменного храма 1689 года. Расширен боковыми приделами: Пафнутия Боровского, Феодора Стратилата (1771 год), Никольский (1837 год).

В советское время, до 1923 года, церковь закрыли.

Возобновлён около 1990 года. Придельные престолы: Амвросия Оптинского (северный), Николая Чудотворца (южный).

Церковь Иконы Божией Матери Владимирская построена в 1809-1811 годах. В 1853 году храм расширен. Однопрестольная.

В советское время, до 1923 года, храм закрыли. В конце 1960-х годов церковь разрушили до основания.

К 1998 году построена новая церковь на старом месте в формах, близких к прежним.

Надвратная церковь Иконы Божией Матери Владимирская устроена в 1988 году в западной башне монастырской ограды, освящена в память разрушенной больничной церкви.

Церковь Иконы Божией Матери Казанская построена в 1805-1811 годах. В 1815 году освящены придельные престолы Георгиевский и Воздвиженский.

В 1923 году церковь закрыли. Разрушен, сохранилось три стены.

Возобновлен около 1990 года. В 1996 освящены главный престол и два придельных престола: Георгия Победоносца и Феодора Стратилата (северный), Воздвижения (южный).

В церкви под спудом хранятся мощи настоятелей монастыря схиигумена Антония (1795-1865 гг.), схиархимандритов Исаакия (1810-1894 гг.) и Моисея (1782-1862 гг.), здесь же погребены архимандриты Досифей и Ксенофонт.

Церковь Марии Египетской и Анны праведной построена в 1858 году путем реконструкции старой трапезной по завещанию А. С. Ртищевой. В 1885 году устроен придел Амвросия Медиоланского и Александра Невского.

В советское время, до 1923 года, церковь закрыли. Постепенно церковь разрушена, сохранились стены.

В 2000-х годах храм отремонтирован и возобновлен как домовый. Посетителям обители недоступен.

Церковь Преображения Господня построена в 2007 году.

В храме хранятся мощи преподобноисповедника Рафаила (1891-1957 гг.).

Кладбищенская церковь Всех Святых построена в 1861-1864 годах году на новом кладбище (основано в 1858 году), за монастырской стеной, для упокоения младшей братии и странников. 9 сентября 1864 года церковь освящена Калужским епископом Григорием. Каменная, со сводами, одноглавая, иконостас одноярусный.

В советское время, не позже 1923 года, церковь закрыли. Позже полностью разрушена.

Построена новая церковь с внешней схожестью со старой церковью на том же предполагаемом места (начало строительства 2003 год).

Часовня Воскресения Христова построена в 2005-2008 годах над могилами иеромонаха Василия, инока Трофима и инока Ферапонта, убиенных в день Пасхи в 1993 году.

Домовая церковь Илариона Великого пристроенная в 1874 году к больничному корпусу монастыря, построенному в 1847 году за монастырской оградой, у южных ворот. Построена по завещанию старца Иллариона. Церковь однопрестольная.

В советское время, не ранее 1923 года, церковь закрыли.

В настоящее время выполняются обряды крещения, венчания и отпевания.

Часовня-столп Амвросия Оптинского построена в 2013 году за оградой монастыря при въезде на автостоянку.

Церковь Иконы Божией Матери Спорительница Хлебов построена в 1997-2000 годах за монастырской оградой с северной стороны на территории подсобного хозяйства монастыря.